To Athenaeum στεγαζόταν μέχρι τον Ιούνιο 1998 σε νεοκλασικό διατηρητέο κτήριο της οδού Αμερικής 8, ιδιοκτησίας του ΕΒΕΑ, που ανεγέρθηκε το 1925 από τον αρχιτέκτονα Α. Μεταξά και το οποίο αναπαλαιώθηκε με χρήματα του Athenaeum.

Το Σεπτέμβριο του 1998 μεταστεγάστηκε στην οδό Αδριανού 3, απέναντι από το σταθμό του Θησείου, σε ένα επίσης διατηρητέο ακίνητο που εικάζεται ότι ανεγέρθηκε το 1897. Το Διεθνές Καλλιτεχνικό Κέντρο Athenaeum νοίκιασε το κτήριο το 1996. Το καλοκαίρι του 1998 ανακαίνισε και διαμόρφωσε το εσωτερικό του σύμφωνα με τις ανάγκες του. Η ανακαίνιση έγινε και πάλι με χρήματα του Athenaeum.

Τον Σεπτέμβριο του 2021 το Athenaeum μεταστεγάστηκε οριστικά στην οδό Κορινθίας 6, στους Αμπελόκηπους, σε κτίριο που κτίστηκε το 1987 από τον Γεώργιο Μπισμπικόπουλο, και το οποίο στέγασε μέχρι το 2019 το Δελφικό Ωδείο.